L'opera in esame, insieme alla "Pallade che doma il centauro" ed alla "Primavera", apparteneva alla collezione dei "Popolani" Lorenzo e Giovanni di Pierfrancesco de' Medici. Il dipinto, che si trovava esposto nella villa di Castello (presso Firenze), seguì le stesse vicende della "Primavera", cioè, uscì dalla guardaroba dei granduchi per pervenire, nel 1815, nell'attuale sede. Secondo il Meyer (1890), il tema è tratto da alcuni passi di Ovidio (Metamorfosi, 11 27; Fasti. V 217) il quale parla dell'Ora che reca in mano il mantello da porgere a Venere Anadiomène. Per altri, invece è tratto da Omero o da alcuni autori della letteratura umanistica. Più attendibili sono le identificazioni tematiche del Gombrich (1945) e dell'Argan (1956), i quali vi lessero una valenza neoplatonica: il primo la descrive il tema ancor meglio del secondo, identificandovi la nascita dell'Humanitas, concepita dalla Natura per via dei suoi quattro elementi, in seguito all' unione della materia con lo spirito.

Da un'attenta osservazione della composizione, alcuni studiosi ipotizzano che alla tela – nella parte alta – sia stata ritagliata una fascia della misura dai trenta ai trentacinque centimetri (le altezze delle altre opere sono 203 per la Primavere e 207 per la Pallade). Per quanto riguarda la cronologia, si pensa che la "Nascita di Venere", insieme alla "Pallade che doma il centauro", sia stata realizzata dal Botticelli al suo ritorno a Firenze da Roma. Le datazioni più attendibili sono comunque quella del Bode che gli assegna una esecuzione intorno al 1478, e quella di Schmarsow ed Argan che gli attribuiscono il biennio 1485-86. Yashiro [1929] ipotizza il 1487.